En 1316, quatre ans après son avènement Jean III abandonna l'échiqueté de Dreux, pour le semé de mouchetures d'hermine, dit en héraldique française "bannière d'hermine plain". Elle sera utilisée jusqu'au XVI^e siècle. Les raisons de cette modification tardive (les changements d'armoiries étaient rares au XIV^e siècle chez les grands princes) et remarquable ont été analysées par Michel Pastoureau :

• Jean III entretenait d'exécrables relations avec sa marâtre Yolande de Dreux (mère de son demi-frère Jean de Montfort) et était en procès avec elle au sujet de l'héritage de son père le défunt duc Arthur II. Yolande, issue de la même famille de Dreux que Jean III, portait les mêmes armes que lui. Or l'héraldique médiévale était un élément du droit. Porter les armoiries ducales signifiait partager l'autorité et les propriétés ducales. Jean III ne pouvait l'accepter de sa marâtre et puisqu'il ne pouvait lui interdire le port des armes de Dreux, il aurait décidé d'en changer lui-même.

• Le fait que ces armoiries de Dreux étaient brisées (la bordure de gueules) et surbrisées (le franc-quartier d'hermine) signalait qu'elles étaient les armes d'un cadet, peu convenables pour une grande principauté. Elles faisaient aussi de la Bretagne une dépendance héraldique du petit comté français de Dreux. Des armes simples qui lui soient propres étaient souhaitables pour la Bretagne de ce point de vue.

• Les couleurs de l'échiqueté d'azur et d'or indiquaient au XIII^e siècle le cousinage capétien avec les rois de France, élément alors valorisant. Mais au XIV^e siècle, les fleurs de lys étant devenues l'élément central de l'héraldique royale française, l'échiqueté avait perdu son prestige initial.

• La fourrure d'hermine avait gagné en valeur du XIII^e siècle au XIV^e siècle, et doublé celle du Vair (ou petit-gris), auparavant plus cotée. L'hermine était désormais perçue comme la fourrure des rois et des juges.

• Surtout l'hermine, sorte de "semé de mouchetures d'hermine" répondait, esthétiquement et symboliquement, au semé de fleurs de lys des rois de France.

Cette représentation avec des mouchetures d'hermine de nombre et de forme variables est reprise dans les armes de plusieurs villes. Actuellement, les escadrons de la gendarmerie française en Bretagne portent un écusson d'hermine plain comme signe distinctif, presque semblable à l'écu ducal. En Limousin la gendarmerie porte l'écusson des Penthièvre, cadets de Bretagne héritiers du Limousin : « d'hermine à la bordure de gueules » (avec un encadrement rouge).

À noter une différence courante de langage : en langage héraldique l'hermine désigne une fourrure mouchetée de noir, alors que sur ce drapeau le mot "hermine" désigne couramment la moucheture elle-même. À noter aussi une double évolution de sens : dans l'imaginaire actuel, la moucheture maintenant appelée "hermine" symbolise l'animal, alors qu'en héraldique elle représente simplement la queue noire de l'animal attachée par couture ou agrafe à la pelisse blanche. L'évolution de sens est liée au dessin qui présente une ressemblance morphologique avec l'animal entier.

Le nombre et la forme des mouchetures d'hermine, ou queues d'hermine, varie selon le temps, le lieu et l'artiste qui les représente, sans que cela ait aucune signification autre qu'esthétique. Elles ont à leur base de neuf à trois pointes, voire une seule. À leur tête, trois mèches ou trois points figurent les points de couture par lesquels on fixait les queues d'hermine à la fourrure. Au contraire des fleurs de lys, les queues d'hermine ne se coupent pas au bord du drapeau ou de l'écu, lorsqu'elles sont représentées selon la tradition bretonne.

Au XIV^e siècle, (si l'on en croit une miniature peinte au siècle suivant) pour reconnaître les troupes des deux armées bretonnes opposées lors de la guerre de Succession de Bretagne, les deux ducs rivaux font usage, en même temps que les traditionnelles bannières d'hermine, d'étendards de couleur unie : tout blanc pour Charles de Blois, tout noir pour Jean IV